Die Johannisgemeinde wurde 1863 mit der Einsetzung des ersten Pfarrers als nunmehr fünfte Pfarrei in Karlsruhe gegründet. Ein Kirchengebäude gab es noch nicht. So mussten die Gottesdienste zunächst in der Stadtkirche oder der Kleinen Kirche abgehalten werden. 1873 konnte dann ein provisorischer Betsaal im Hinterhaus der Schützenstraße 35 eingerichtet werden. Ein Pfarrhaus erhielt die Gemeinde 1874 mit dem Bau des Pfarrhauses Werderstraße 4.

Erst am 11. April 1889 konnte die Kirche am Werderplatz eingeweiht werden. Der Bau wurde durch Spenden ermöglicht. So stifteten u.a. die Nachbargemeinden, von Großherzog Friedrich I. kamen 3000, von Prinz Karl von Baden 1000 Goldmark. Großherzogin Luise sorgte für den Altar mit Kreuz und bezahlte Paramente für Kanzel und Altar. Von der Kronprinzessin und späteren Königin von Schweden und Norwegen wurde ein Abendmahlkelch mit Patene geschenkt. Erbgroßherzog Friedrich gab die ihm zur Vermählung vom Bochumer Verein geschenkten drei Kirchenglocken samt Glockenstuhl und die Stadtgemeinde ließ die Turmuhr montieren.

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